بررسی فراوانی ژن‌های کد کننده انتروتوکسین و الگوی مقاومت آنتی‌بیوتیکی ایزوله‌های استافیلوکوکوس اورئوس مقاوم به متی سیلین جدا شده در گوشت و احشاء خوراکی جوجه‌های گوشتی عرضه‌شده در شهرکرد

نوع مقاله : مقاله کامل علمی پژوهشی

نویسندگان

1 دانشجوی دکترای تخصصی بهداشت مواد غذایی، گروه بهداشت مواد غذایی واحد شهرکرد، دانشگاه آزاد اسلامی، شهرکرد، ایران

2 استاد، گروه بهداشت مواد غذایی، واحد شهرکرد، دانشگاه آزاد اسلامی، شهرکرد، ایران

3 استادیار، مرکز تحقیقات تغذیه و محصولات ارگانیک، واحد شهرکرد، دانشگاه آزاد اسلامی، شهرکرد، ایران

4 استادیار، گروه زیست‌شناسی، واحد شهرکرد، دانشگاه آزاد اسلامی، شهرکرد، ایران

چکیده

سابقه و هدف: استافیلوکوکوس اورئوس باکتری گرم مثبت است که تقریباً در یک سوم جمعیت عمومی وجود دارد و سبب مسمومیت غذایی استافیلوکوک (SFP) مرتبط با فعالیت استفراغ، سندرم شوک سمی، ذات الریه و سپسیس می‌شود. استافیلوکوکوس اورئوس مقاوم به متی سیلین (MRSA) مسئول چندین عفونت خطرناک و مسمومیت غذایی استافیلوکوک (SFP) است. ظهور استافیلوکوکوس اورئوس مقاوم به متی‌سیلین مرتبط با دام و طیور تولید کننده مواد غذایی مورد توجه فزاینده‌ای قرار گرفته است و ابهاماتی را در مورد وجود MRSA در مواد غذایی با منشاء حیوانی و منابع بالقوه انتقال به انسان از طریق زنجیره غذایی ایجاد می‌کند. در همین راستا هدف از مطالعه حاضر بررسی شیوع و خصوصیات انتروتوکسیژنیک استافیلوکوکوس اورئوس مقاوم به متی‌سیلین در گوشت و احشاء خوراکی جوجه‌های گوشتی عرضه‌شده در شهرکرد به روش Multiplex PCR بود.
مواد و روش‌ها: تعداد150 نمونه از از گوشت و احشاء خوراکی جوجه به عنوان حجم نمونه انتخاب شد که شامل 75 نمونه گوشت (سینه و ران) و 75 نمونه احشاء خوراکی ( کبد، سنگدان و قلب) بودند. نمونه‌ها در سه ماه جمع‌آوری و با رعایت اصول بهداشتی در شرایط سترون جهت عدم آلودگی مجدد در مجاورت فلاسک یخ، به آزمایشگاه بهداشت مواد غذایی دانشکده دامپزشکی دانشگاه آزاد انتقال داده شدند. برای جداسازی استافیلوکوکوس اورئوس از محیط برد پارکر آگار (Baird Parker Agar) به روش کشت سطحی، جهت تشخیص متی‌سیلین مثبت استافیلوکوکوس اورئوس (MRSA) از سنجش نمونه‌های مثبت استافیلوکوکوس اورئوس مقاوم به آنتی‌بیوتیک‌های سفوکسیتین و اگزاسیلین در محیط کشت مولر هینتون آگار (Mueller-Hinton agar)، جهت تشخیص ژن‌های (sea، seb، sec و sed) از روش Multiplex PCR و جهت ارزیابی مقاومت آنتی‌بیوتیکی ژن‌ها از روش Diffusion-Disk استفاده شد.
یافته‌ها: نتایج نشان داد از مجموع 170 نمونه گوشت و احشاء نمونه‌گیری شده در شهرستان شهرکرد 93 نمونه (70/54 درصد) به استافیلوکوکوس اورئوس آلودگی داشتند که 43 نمونه از گوشت و 50 نمونه از احشاء به استافیلوکوکوس اورئوس آلودگی داشتند. همچنین نتایج نشان داد که از 93 نمونه استافیلوکوکوس اورئوس، 35 نمونه (58/20 درصد) به متی‌سلین مقاوم بودند. جدایه‌های استافیلوکوکوس اورئوس مقاوم به متی‌سیلین نشان داد که بیشترین و کمترین فراوانی ژن حامل مربوط به sea (28/54 درصد)، seb (85/22 درصد)، sec (42/11 درصد) و sed (74/5 درصد) بود. همچنین بیشترین مقاومت علیه استافیلوکوکوس اورئوس مقاوم به متی‌سیلین مربوط به پنی‌سیلین (2/94 درصد) و اریترومایسین (7/85 درصد) و کمترین مقاومت مربوط به امی‌پنم (85/2 درصد) بود.
نتیجه‌گیری: با توجه به حساسیت استافیلوکوکوس اورئوس نسبت به دماهای پخت، توصیه می‌شود مواد غذایی را حرارت داده تا ریسک مسمومیت‌زائی از بین رفته یا به حداقل برسد و در صورت مسمومیت استفاده از آنتی‌بیوتیک‌ها کاهش یابد.

کلیدواژه‌ها

موضوعات


عنوان مقاله [English]

Study of the frequency of enterotoxin-coding genes and antibiotic resistance patterns of methicillin-resistant Staphylococcus aureus isolates isolated from meat and offal of broiler chickens supplied in Shahrekord

نویسندگان [English]

  • Seyedeh Mozhgan Mousavi Bideli 1
  • Ebrahim Rahimi 2
  • Seyed Majid Hashemi 3
  • Noosha ZiaJahromi 4
1 Ph.D. student in food hygiene, Department of Food Hygiene, Shahrekord Branch, Islamic Azad University, Shahrekord, Iran
2 Professor, Department of Food Hygiene, Shahrekord Branch, Islamic Azad University, Shahrekord, Iran
3 Assistant Professor, Nutrition and Organic Products Research Center, Shahrekord Branch, Islamic Azad University, Shahrekord, Iran
4 Assistant Professor, Department of Biology, Shahrekord Branch, Islamic Azad University, Shahrekord, Iran
چکیده [English]

Background and Objective: Staphylococcus aureus is a Gram-positive bacterium that is present in approximately one-third of the general population and causes staphylococcal food poisoning (SFP) associated with vomiting, toxic shock syndrome, pneumonia, and sepsis. Methicillin-resistant Staphylococcus aureus (MRSA) is responsible for several serious infections and staphylococcal food poisoning (SFP). The emergence of methicillin-resistant Staphylococcus aureus associated with food-producing livestock and poultry has received increasing attention, raising concerns about the presence of MRSA in foods of animal origin and potential sources of transmission to humans through the food chain. In this regard, the aim of the present study was to investigate the prevalence and enterotoxigenic characteristics of methicillin-resistant Staphylococcus aureus in meat and offal of broilers supplied in Shahrekord using Multiplex PCR.
Materials and Methods: 150 samples of chicken meat and offal were selected as the sample size, which included 75 meat samples (breast and thigh) and 75 edible offal samples (liver, gizzard and heart). The samples were collected over three months and transferred to the Food Hygiene Laboratory of the Faculty of Veterinary Medicine, Azad University, in compliance with hygiene principles under sterile conditions to avoid re-contamination in the vicinity of an ice flask. To isolate Staphylococcus aureus from Baird Parker Agar medium by surface culture method, to detect methicillin-positive Staphylococcus aureus (MRSA) by measuring positive Staphylococcus aureus samples resistant to antibiotics cefoxitin and oxacillin in Mueller-Hinton agar medium, to detect genes (sea, seb, sec and sed) by Multiplex PCR method and to evaluate antibiotic resistance of genes by Diffusion-Disk method were used.
Results: The results showed that out of a total of 170 meat and offal samples sampled in Shahrekord city, 93 samples (54.70%) were contaminated with Staphylococcus aureus, of which 43 samples from meat and 50 samples from offal were contaminated with Staphylococcus aureus. The results also showed that out of 93 Staphylococcus aureus samples, 35 samples (20.58%) were resistant to methicillin. Methicillin-resistant Staphylococcus aureus isolates showed that the highest and lowest frequencies of the carrier gene were related to sea (54.28%), seb (22.85%), sec (11.42%) and sed (5.74%). Also, the highest resistance against methicillin-resistant Staphylococcus aureus was related to penicillin (94.2%) and erythromycin (85.7%) and the lowest resistance was related to imipenem (2.85%).
Conclusion: Given the sensitivity of Staphylococcus aureus to cooking temperatures, it is recommended to heat foods to eliminate or minimize the risk of poisoning and reduce the use of antibiotics in case of poisoning.

کلیدواژه‌ها [English]

  • Staphylococcus aureus
  • Methicillin resistance
  • Chicken meat
  • Food safety
  1. Phibbs D, Groves P, Muir W. (2021). Leg health of meat chickens: impact on welfare, consumer behaviour, and the role of environmental enrichment. Animal Production Science, 61(12):1203-1212.
  2. Elmossalamy DA, Hamdy MM, Aideia HA, Yassien NA, zaki HM. (2020). Incidence of Staphylococcus aureus and its enterotoxins in chicken meat and its products, International Journal of Veteinary Science, 9(4):573-577
  3. Lika E, Puvača N, Jeremić D, Stanojević S, Shtylla Kika T, Cocoli S, et al. (2021). Antibiotic susceptibility of Staphylococcus species isolated in raw chicken meat from retail stores. Antibiotics,10(8): 904-914.
  4. Heidarzadi M-A. (2021). A systematic review on the contamination of traditional Iranian fruit juices with Escherichia coli. New Findings in Veterinary Microbiology, 4(1):83-93.
  5. Foster TJ, Geoghegan JA. (2024). Staphylococcus aureus. Molecular Medical Microbiology: Elsevier, 655-679.
  6. Manfredi E, Leotta G, Rivas M. (2010). Multiplex PCR for the detection of sea, seb, sec, sed and see genes of Staphylococcus aureus. Characterization of isolates from food. Revista Argentina de Microbiologia, 42(3):212-215.
  7. Heidarzadi MA, Ayazi N, Vahed Dehkordi N, Karami M, Ahmadi SK, Hoseini Nasab SE. (2023). Prevalence of contamination of sandwiches with pathogenic microorganisms and antibiotic resistance of isolates in Kermanshah city, Iran. Food Hygiene, 13(51):53-66.
  8. Mehrotra M, Wang G, Johnson WM. (2000). Multiplex PCR for detection of genes for Staphylococcus aureus enterotoxins, exfoliative toxins, toxic shock syndrome toxin 1, and methicillin resistance. Journal of clinical microbiology, 38(3):1032-1035.
  9. Torky HA, Kamar AM, Abotaleb MM, Tawfik RG. (2023). Risk of Staphylococcus aureus Isolated from Poultry Meat of Chicken with Arthritis in Poultry Farms. Journal of Advanced Veterinary Research, 13(6):904-909.
  10. Heidarzadi M, Rahnama M, Alipoureskandani M, Saadati D, Afsharimoghadam A. (2021). Salmonella and Escherichia coli contamination in samosas presented in Sistan and Baluchestan province and antibiotic resistance of isolates. Food Hygiene, 11(2 (42)):81-90.
  11. Nacer S, El Ftouhy FZ, Derqaoui S, Khayli M, Nassik S, Lkhider M. (2022). Prevalence and antibiotic resistance of Salmonella spp. and Staphylococcus aureus isolated from broiler chicken meat in modern and traditional slaughterhouses of Morocco. World's Veterinary Journal, 9(4):430-439.
  12. Karimi S, Momtaz H. (2022). Molecular typing, phenotypic and genotypic assessment of antibiotic resistance and virulence factors amongst the Staphylococcus aureus bacteria isolated from raw chicken meat. Molecular Genetics, Microbiology and Virology, 37(4):226-241.
  13. Lee GY, Lee SI, Kim SD, Park JH, Kim G-B, Yang S-J. (2022). Clonal distribution and antimicrobial resistance of methicillin-susceptible and -resistant Staphylococcus aureus strains isolated from broiler farms, slaughterhouses, and retail chicken meat. Poultry Science, 101(10):102-110.
  14. Parvin MS, Ali MY, Talukder S, Nahar A, Chowdhury EH, Rahman MT, et al. (2021). Prevalence and multidrug resistance pattern of methicillin resistant S. aureus isolated from frozen chicken meat in Bangladesh. Microorganisms, 9(3): 636-651.
  15. Şanlıbaba P. (2022). Prevalence, antibiotic resistance, and enterotoxin production of Staphylococcus aureus isolated from retail raw beef, sheep, and lamb meat in Turkey. International Journal of Food Microbiology, 36(1): 101-112.
  16. Magdy OM, Tarabees R, Badr H, Hassan HM, Hussien AM. (2020). Methicillin-Resistant Staphylococcus Auras (MRSA) from poultry meat products regarding mecA Gene, antibiotic Sensitivity, and biofilm Formation. Alexandria Journal of Veterinary Sciences, 2(75): 175-190.
  17. Shabbir MAB, Ul-Rahman A, Iftikhar MR, Rasheed M, Maan MK, Sattar A, et al. (2024). Exploring the Interplay of the CRISPR-CAS System with Antibiotic Resistance in Staphylococcus aureus: A Poultry Meat Study from Lahore, Pakistan. Medicina, 60(1):130-141.
  18. Kim YH, Kim HS, Kim S, Kim M, Kwak HS. (2020). Prevalence and characteristics of antimicrobial-resistant Staphylococcus aureus and methicillin-resistant Staphylococcus aureus from retail meat in Korea. Food Science of Animal Resources, 40(5):758-769.
  19. Mebkhout F, Mezali L, Hamdi T, Cantekin Z, Ergun Y, Ramdani-Bouguessa N, et al. (2018). Prevalence and distribution of staphylococcal enterotoxin genes among Staphylococcus aureus isolates from chicken and turkey carcasses in Algeria. Journal of the Hellenic Veterinary Medical Society, 69(4):1297-1304.
  20. Li S, Wang P, Zhao J, Zhou L, Zhang P, Fu C, et al. (2018). Characterization of toxin genes and antimicrobial susceptibility of Staphylococcus aureus from retail raw chicken meat. Journal of food protection, 81(4): 528-533.
  21. Benrabia I, Hamdi TM, Shehata AA, Neubauer H, Wareth G. (2020). Methicillin-resistant Staphylococcus aureus (MRSA) in poultry species in Algeria: Long-term study on prevalence and antimicrobial resistance. Veterinary sciences, 7(2): 54-61
  22. Jia K, Fang T, Wang X, Liu Y, Sun W, Wang Y, et al. (2020). Antibiotic resistance patterns of Staphylococcus aureus isolates from retail foods in mainland China: a meta-analysis. Foodborne Pathogens and Disease, 17(5): 296-307.
  23. Morshdy AE, Tharwat AE, Merwad A, Abdallah NA, Saber T. (2023). Prevalence, phenotypic-genotypic resistance and biofilm formation of Staphylococcus aureus in chicken meat with reference to its public health hazard. Slovenian Veterinary Research/Slovenski Veterinarski Zbornik, 8(2): 60-69.
  24. Farahmand S, Haeili M, Darban-Sarokhalil D. (2020). Molecular Typing and Drug Resistance Patterns of Staphylococcus aureus Isolated From Raw Beef and Chicken Meat Samples. Iranian Journal of Medical Microbiology, 14(5): 478-89.
  25. Kizanlik PK, Goksoy EO.­ (2024). The prevalence, enterotoxigenic properties and antimicrobial susceptibility of Staphylococcus aureus isolated from various foods of animal origin. Veterinarski arhiv, 94(1): 43-54.
  26. Amoako DG, Somboro AM, Abia AL, Molechan C, Perrett K, Bester LA, et al. (2020). Antibiotic resistance in Staphylococcus aureus from poultry and poultry products in uMgungundlovu District, South Africa, using the “Farm to Fork” approach. Microbial Drug Resistance, 26(4): 402-411.
  27. Zhang P, Wang P, Fu X, Xu X, Ruan F, Wang T, et al. (2023). Prevalence and characterization of Staphylococcus aureus in raw eggs and it's growth and enterotoxin a production in egg contents. LWT. 174(12): 1143-1159.
  28. Naas HT, Edarhoby RA, Garbaj AM, Azwai SM, Abolghait SK, Gammoudi FT, et al. (2019). Occurrence, characterization, and antibiogram of Staphylococcus aureus in meat, meat products, and some seafood from Libyan retail markets. Veterinary World, 12(6):925-937.
  29. Li X, Zhang J, Zhang H, Shi X, Wang J, Li K, et al. (2022). Genomic analysis, antibiotic resistance, and virulence of Staphylococcus aureus from food and food outbreaks: A potential public concern. International journal of food microbiology. 37(7):109-118.